Candidatus Liberibacter spp” - Dragón Amarillo / Huanglongbing (HLB)
...Una enfermedad citrícola devastadora…
Presentado por:
Ing Agr Jorgelina Lezaun
Agribusiness & Marketing Consultant
South America Region / Abril 2022
jorgelina.lezaun@gmail.com
A nivel mundial, el dragón amarillo, Huanglongbing (HLB), greening -o enverdecimiento de los cítricos- es la enfermedad más grave de la citricultura. La misma está clasificada como una de las principales plagas transfronterizas emergentes identificada en los últimos años en América Latina y el Caribe.
El HLB está causado por la bacteria Candidatus Liberibacter spp. Existen dos formas de transmisión de la enfermedad por medio de material de propagación infectado (yemas o plantas enfermas) y/o su avance a corta distancia se produce a través de insectos vectores de dos géneros importantes: Diaphorina citri Kuwayama / Psílido asiático presente en Asia, América Latina y el Caribe, y en África por el Psílido africano Trioza erytreae Del Guercio.
La enfermedad y el costo de manejo de la misma, generan pérdidas significativas, pueden ser:
- Directas: por caída de rendimiento -nivel de volumen y valor de la producción- disminución de la calidad de la fruta y menor stand de plantas por muerte en los huertos.
- Indirectas: por su impacto social, que derivan de la reducción de materia prima para la industrialización en empacadoras/procesadoras, rentabilidad de la producción por aumento en costos de control de vectores y cuestiones ambientales negativas asociadas a la eliminación o quema de árboles y el uso intensivo de pesticidas químicos, reconversión del sistema de producción de plantas en los viveros sociales e incidencia sobre ingresos regionales de divisas por menores exportaciones de cítricos frescos e industrializados.
El HLB ha devastado zonas citrícolas en países de Asia, India, China, África y posteriormente se identificó en Estados Unidos, México, Latinoamérica y Caribe.
En 2005, la plaga apareció en Estados Unidos y tres años después ya colonizaba el Estado de Florida causando una caída de 72% de la producción de naranjas para zumo.
En 2004, fue detectada en el Estado de San Pablo de Brasil que participa con el 80% de la producción nacional brasilera y genera de 1,5 a 2,5 billones de dólares anuales.
La importancia del impacto de la plaga queda manifiesta teniendo en cuenta que Estados Unidos y Brasil totalizan el 90% de la producción de jugo de naranja comercializada a nivel mundial.
Desde el 2011, más de la mitad de las parcelas del estado de São Paulo tenía por lo menos una planta infectada con HBL. En el 2012, el número de plantas infectadas con la enfermedad aumento 82,8% en relación al año 2011, las parcelas contaminadas sumaron 64%.
Por otra parte, en México -cuarto productor de cítricos a nivel global- esta enfermedad representa una amenaza para 526 mil hectáreas con cítricos, distribuidas en 23 Entidades Federativas. El Estado de Veracruz tiene participación significativa ya que produce 45% de los cítricos del país, genera 70 mil empleos directos y 250 mil indirectos. La enfermedad ha sido detectada en material vegetal y el insecto vector en áreas comerciales y/o urbanas de los estados de Baja California Sur, Campeche, Chiapas, Colima, Hidalgo, Jalisco, Nayarit, Michoacán, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa y Yucatán. En Colima 60% de las plantaciones están infectadas por la plaga. En el 2012 se hizo una campaña enfocada en atender de manera directa o indirecta a más de 67 mil productores de cítricos que producen anualmente 7 millones de toneladas de fruta.
La presencia del HLB, también fue constatada en 12 países de Latinoamérica, situación que demuestra la velocidad de su expansión transfronteriza, y reafirma la amenaza a la que está sometida la citricultura.
Desde 2006 está presente en todo el territorio de Venezuela y desde 2019 afectó a 35.000 hectáreas de naranjas y limones.
En 2013 Paraguay, fue declarada la emergencia fitosanitaria.
La plaga ingreso a los pueblos del Caribe colombiano en el 2016, por el municipio de Distracción, La Guajira, y en desde 2018 se ha perdido unas 1.200 hectáreas de limón en el norte del país.
Hasta el momento el HLB o Dragón amarillo no tiene cura, pero puede prevenirse.
Países como México, Brasil, Belice, Jamaica, República Dominicana, Bolivia y Argentina, entre otros, cuentan con campañas y acciones que permiten reducir su riesgo, a diferencia de países como Ecuador y Trinidad y Tobago que no cuentan con medidas ni acciones para la mitigación y prevención.
En 2012, en Argentina -octavo país productor mundial de cítricos- fue identificada y comenzó la detección de plantas positivas a HLB en zonas de frontera con Brasil, así como en plantas cítricas ubicadas en condición de traspatio (interior de la vivienda) y focos de la enfermedad en Misiones, Formosa, Chaco, Santiago del Estero, Corrientes y Entre Ríos.
Dada esta situación, en 2013 a través de la ley argentina 26.888, fue creado e implementado el Programa Nacional para la Prevención de la Enfermedad HLB (Huanglongbing o greening de los cítricos) cuyo objetivo es salvaguardar la citricultura nacional, evitando la introducción y dispersión del HLB en todo el territorio nacional y su aplicación es obligatoria en todas las provincias donde exista producción comercial de cítricos.
El Servicio Nacional de Sanidad Vegetal de Argentina (SENASA) categorizó el territorio nacional de acuerdo a la ocurrencia de detecciones de HLB y/o su vector y se establecen las áreas, definiendo las medidas de mitigación de riesgo fitosanitario para su movimiento en el territorio. Según lo establecido en su Plan de Trabajo para el control y erradicación del HLB y su vector (Diaphorina citri), se disponen los lineamientos para la metodología de monitoreo, frecuencia y control del insecto vector.
Caso Brasil
- Establecimiento de normas para la producción de plantas sanas bajo malla en áreas con HLB, monitoreo y eliminación continuo de árboles enfermos
- Fuerte inversión del sector privado en investigación y manejo de la enfermedad.
- Sistema de vigilancia permanente del vector y de la enfermedad.
- Enfoque de manejo regional con una fuerte dependencia de productos químicos para el control del vector, lo cual ha permitido su eficacia, reduciendo las poblaciones del vector in situ y las provenientes de fuentes externas, así como las fuentes de inóculo primario.
Caso México
- Fuerte inversión oficial y una estructura fitosanitaria estatal operativa con capacidad de reacción.
- Establecimiento de una norma de emergencia para mitigar el riesgo de introducción y dispersión de HLB.
- Vigilancia fitosanitaria con énfasis en monitoreo del vector y la enfermedad en campo, contando con más de 900 inspectores capacitados.
- Establecimiento de campañas masivas de comunicación de riesgo.
- Establecimiento de un plan trinacional junto a Belice y Estados Unidos.
- Establecimiento de un programa de control químico con productos de bajo impacto ambiental y con criterios de rotación para evitar el desarrollo de resistencia en el vector, así como de un programa de control biológico para el manejo del vector mediante la producción y liberación del parasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae)
En Costa Rica en campañas de prevención, capacitación e instalación de laboratorios y otros, se habla de una inversión de aproximadamente US$1 millón en atención a esta plaga.
En Bolivia el Senasag el 2012, aprobó la Resolución Administrativa Nº 166 declarando emergencia fitosanitaria a nivel nacional para iniciar la protección de los cítricos; y que el 2013, ante el riesgo inminente, esta entidad sanitaria aprobó la creación de un Programa Nacional de Prevención del Huanglongbing (HLB) de los Cítricos. En Ecuador resoluciones emitidas en 2013 y 2014, determinaban la suspensión de permisos fitosanitarios de importación para material de propagación, de fruta de cítricos y de otros hospederos alternos para los países en los que se ha detectado la presencia de Huanglongbing (HLB) y en Junio del 2016 no se habian reportado casos confirmados de la enfermedad.
En Perú, en 2016 el Senasa declaró en alerta fitosanitaria a la citricultura debido a que el Huanglongbing HLB, ya se encontraba en países vecinos. Para esa fecha no existían reportes ni detecciones en el territorio peruano. En agosto del 2017 el Ministerio de Agricultura y Riego (Minagri) los resultados fueron negativos a la plaga Huanglongbing (HLB), demostrando que el Perú está libre de este flagelo. También para esa fecha el Senasa y Aduanas habían señalado que los controles en la zona fronteriza se han incrementado
En Venezuela con un diagnóstico oficial tardío se confirmó este año la presencia de la enfermedad en Carabobo, Aragua, Trujillo. No hay certeza si pudo haber sido en sentido Trujillo-Aragua o viceversa, ya que Aragua ha albergado viveros que distribuían plantas hacia otra regiones.
¿Cuál es el daño económico del “HLB”?
El HLB ocasiona un daño directo a través de su actividad alimenticia y un daño indirecto, ya que es vector de la bacteria que causa la enfermedad.
La enfermedad ataca a las especies comerciales de cítricos y otras especies de la familia Rutaceae. Afecta severamente a la naranja (Citrus sinensis), la mandarina (Citrus reticulata) y los cítricos amargos, como la lima mexicana (Citrus aurantifolia) y la lima persa (Citrus latifolia). Otras especies de cítricos también pueden mostrar síntomas. El HLB y su diseminación espacial y temporal resulta de una interacción entre huésped (la planta de cítricos), patógeno asociado (bacteria), vector que lo transmite Diaphorina citri kuwayama- en América Latina y el Caribe y el medio ambiente (factores climáticos).
Las probabilidades de incidencia de la enfermedad varían con el efecto del clima sobre la biología e interacciones entre huéspedes, vectores y agente causal. Después de la infección ocurre gradualmente la "muerte económica" de la planta, debido a la defoliación, deformación y caída del fruto, con la consiguiente reducción de su valor comercial y su eventual muerte biológica.
Se estima que, dada la falta de métodos de manejo eficientes, a nivel global se han exterminado más de 60 millones de árboles (en Brasil 10 millones) causando en Sudáfrica pérdidas de cultivos de hasta el 100% (FAO)
La pérdida mundial de citricultura por HLB alcanza a aproximadamente el 30% de la producción (según Asociación de Citricultores de Concordia Argentina)
HLB ha elevado costos de producción hasta en 50% Florida en Estados Unidos.
A la enfermedad le toma entre cinco y diez años para infectar un cultivo por completo. El control con insecticidas tiene un costo de 740 dólares por hectárea cultivada debido a que se requieren múltiples aplicaciones (hasta 30 en algunos casos). En la Florida, Estados Unidos, cada año se destinan al menos 20 millones de dólares recaudados de la industria citrícola al combate de la enfermedad.
Sólo en Brasil esta enfermedad deja pérdidas por 120 millones de dólares anuales.
México, Guatemala, El Salvador, Honduras, Nicaragua, Costa Rica, Panamá, Belice y Republica Dominicana representan 703,249 hectáreas -aproximadamente 211 millones de árboles- con una producción de 9 millones de toneladas.
La actividad citrícola -es la novena actividad agrícola más valorada de Centroamérica-, genera más de 1,300 millones de dólares, con un rendimiento promedio de 14 toneladas métricas por hectárea. Un total de 129,191 productores son responsables por más de 439 mil puestos de trabajo (directos e indirectos).
La actividad está a cargo de 71% de pequeños productores.
El primer año desde que se detectó el HLB en México, la enfermedad redujo el rendimiento de los árboles infectados hasta en un 50% y estimaciones de FAO indican que bajo un escenario de alto impacto, las pérdidas potenciales en las zonas productoras serían de unos 3 millones de toneladas, equivalentes al 41% de la producción total del país.
En algunos países, en África y Asia, el cultivo de cítricos se ha reubicado para prosperar en lugares que no son adecuados para el desarrollo del vector (África y Asia) y / o el patógeno (África).
¿Cuál es la morfología del Psilido asiático o Chicharrita de los cítricos -Diaphorina citri?
Estado Adulto
El adulto es de color marrón moteado (pardo amarillento), recubierto de polvo ceroso; ojos rojos; cabeza marrón claro; primer par de alas más ancho en el extremo con áreas color oscuro, principalmente en los bordes el dibujo alar que facilita su identificación.
Las antenas presentan el ápice negro con dos manchas marrón claro en la parte media. Los machos son levemente más pequeños que las hembras y con la punta del abdomen achatada, mientras que el abdomen de la hembra termina en punta.
Los adultos miden de 3 a 4 mm. El tamaño promedio de las hembras es de 3.3 mm de largo y 1.0 mm de ancho, mientras que el de los machos es de 2.7 mm de largo y 0.8 mm de ancho.
Los adultos tienen poca capacidad para sostener vuelos muy largos, pero pueden ser transportados a grandes distancias por las corrientes de aire. Una característica clave para su identificación es la posición de 45 º inclinada con respecto a la superficie donde se posa con la parte posterior del cuerpo hacia arriba.
Ninfas
Son de color amarillo-anaranjado, aplanadas, un par de ojos compuestos y antenas de color negro; presentan filamentos a lo largo del abdomen e hilos cerosos cortos, en el ápice del abdomen.
Las ninfas presentan cinco estadios ninfales:
1 instar: 0.30 mm de longitud y 0.17 mm de ancho
2 instar: 0.45 mm de longitud y 0.25 mm de ancho
3 instar: 0.74 mm de longitud y 0.43 mm de ancho. A partir del tercer instar muestran los paquetes alares
4 instar: 1.01 mm de longitud y 0.70 mm de ancho y la de
5 instar: 1.60 mm de longitud y 1.02 mm de ancho.
Huevos
Son de forma ovoide, alargados, con la parte apical aguda.
Recién ovipositados de color amarillo claro y después se tornan a anaranjado brillante.
Miden aproximadamente 0.30 mm de longitud y 0.14 mm de ancho
¿Cómo es el ciclo biológico, condiciones predisponentes y la dinámica de la plaga?
El Psilido Asiático o Chicharrita tiene preferencia por la familia de las Rutáceas, se incluyen 25 géneros de esta familia. Los hospedantes más comunes y preferidos están en el género Citropsis y Citrus. Afecta especialmente limones, Citrus limón, limón rugoso C. jambhuri, naranja agria C. aurantium, pomelo C. paradisi y limas C. aurantiifolia. También existen hospederos alternativos, siendo sus preferidos los del género Murraya spp.
La duración total del ciclo biológico de huevo a adulto varía de 14 a 49 días a 28 y 15°C respectivamente, siendo las temperaturas de 25 a 28°C las más adecuadas para su desarrollo.
El psilido no se desarrolla a temperaturas de 33 y 10°C.
La habilidad del insecto vector adulto para infectar una planta es de alrededor del 13%, por la cual, se necesita una población alta de este insecto en su estado adulto para causar la infección (OIRSA)
La fluctuación poblacional del insecto está fuertemente correlacionada con la presencia de brotes en cítricos.
Los picos poblacionales tienden a aumentar durante la primavera y el verano, que coincide con el periodo de brotación de los cítricos ya que las hembras ovipositan exclusivamente en ellos.
Las hembras a lo largo de su vida, pueden llegar a ovipositar más de 800 huevos que son colocados en grupos, sobre los ápices y hojas sin expandir de brotes de crecimiento. Sobre los brotes es posible observar tanto huevos como las ninfas recién nacidas.
La duración del periodo embrionario varia de 3.5 a 9.5 días a 28 y 15°C respectivamente.
Diaphorina citri presenta 5 estadios ninfales.
Cuando nacen las ninfas son sedentarias se establecen sobre las ramas tiernas y los peciolos, formando colonias con un número variable de individuos, se alimentan y desarrollan sobre brotes en crecimiento y las poblaciones disminuyen cuando las hojas endurecen. Después se mueven lentamente de manera constante cuando son perturbadas.
Las ninfas producen tubos de cera blanca a manera de hilos para colocar la mielecilla que excretan. En su quinto instar dan lugar al adulto alado del psílido o chicharrita.
Los adultos pueden ser encontrados durante todo el año y pueden llegar a sobrevivir dos meses e incluso períodos mayores.
Esta plaga no presenta diapausa, pero sus poblaciones disminuyen cuando los cítricos no están en brotación, debido a que los estados inmaduros requieren rebrotes tiernos.
Tipos de Daño en los cítricos
- Daño directo: ocasionado por ninfas y adultos al alimentarse, que extraen grandes savia de las hojas y peciolos y excretan una sustancia pegajosa en donde se desarrolla la fumagina, que cubre las hojas de los árboles. Además, inyectan una toxina que detiene la elongación y crecimiento terminal causando la malformación de las hojas y rebrotes, lo cual impide el crecimiento normal de la planta.
En infestaciones severas los brotes de los cítricos son dañados o morir, que puede ocasionar la caída de las hojas, rebrotes o malformaciones en hojas maduras. Los árboles adultos pueden ser tolerantes a estos daños debido a que la pérdida de hojas y brotes es una porción del follaje total. En árboles de vivero y nuevas plantaciones los daños pueden ser de mayor relevancia dependiendo de la intensidad de infestación. - Daño indirecto: como transmisor de una bacteria denominada Candidatus liberibacter spp., bacteria gram negativa biotrófica que se ubica en los tubos del floema y lo inhabilita el floema ocasionando el HLB.
¿Cómo es el proceso de la enfermedad HLB?
El Psílido de los cítricos (Diaphorina citri) o Chicharrita, en sus estados adulto y ninfal -4 y 5 instar- es el vector de la enfermedad HLB hacia los cítricos cuando es portador de la bacteria Candidatus Liberibacter. El vector adquiere esta bacteria entre tercer y quinto instar de su estado ninfal y la misma se reproduce dentro de su sistema digestivo.
Para que haya transmisión de enfermedad hacia plantas sanas, el psílido adulto necesita alimentarse de seis horas de una misma planta infectada para adquirir la bacteria, que debe permanecer un mes en su cuerpo para replicarse y después es posible la transmisión de la bacteria hacia una planta sana. La habilidad del insecto vector adulto para infectar una planta es de alrededor del 13%.
En contraste, el psilido en su estado ninfal -4 y 5 instar- tiene mayor capacidad infectiva, por ser las ninfas portadoras de una mayor cantidad de bacterias, dada su alta permanencia -aproximadamente 15 días- adheridas a los brotes alimentándose de la planta.
La importancia de su control en esta etapa se asocia a su elevada efectividad en la transmisión de la bacteria.
La bacteria Candidatus Liberibacter entra al cuerpo del insecto, por el canal alimenticio. El estilete del psílido penetra la epidermis del cítrico, alcanzando las células, los tejidos del floema y succiona el alimento desde el floema adquiriendo las bacterias de una planta infectada. La bacteria se reproduce dentro del cuerpo del insecto y cuando se alimenta en otro árbol sano, transmite las bacterias al floema completando el proceso de infección ya que las bacterias se encontrarán en las glándulas salivares del psílido.
¿Cuáles son los síntomas de enfermedad HLB?
- Amarillamiento, moteado y clorosis de brotes, similar a deficiencia de zinc pero el HLB abarca la totalidad de las hojas
- Reducción de crecimiento de árboles, vigor, menor follaje y floración fuera de estación
- Muerte de ramas, caída de hojas
- Menor tamaño de frutos, deformes, semillas pequeñas, oscuras y abortadas
- Frutos con jugo de sabor amargo porque no maduran apropiadamente “greening de los cítricos”
Síntomas en hojas HLB A-hoja normal / B-deficiencia de zinc / C-enferma con HLB Fuente: INIFAP Mexico 
Síntomas envejecimiento en frutos y semillas e plantas enfermas con HLB Fuente: INIFAP Mexico 
Síntomas foliares con fumaginas HLB Fuente: INIFAP Mexico
¿Cuáles son las alternativas de control y manejo de la plaga?
La estrategia regional FAO de prevención y mitigación del HLB
Dado el potencial devastador de la enfermedad HLB, el rol de la FAO facilitar el proceso de implementación de una Estrategia de Gestión Regional, promoviendo la cooperación entre países de América Latina y el Caribe en base a sus experiencias y apoyar la sostenibilidad del cultivo regional de cítricos en beneficio del sector agrícola en general, particularmente en zonas altamente vulnerables.
Una de las premisas de la cooperación es que el estado actual de la enfermedad y su riesgo, requieren de una estrategia regional para desarrollar una defensa coordinada para controlar a esta epífita porque los programas aislados corren riesgo de proporcionar una resistencia ineficaz. Además, existen países que dadas sus condiciones pueden convertirse en reservorios de inóculo, siendo riesgo permanente para el manejo regional del HLB y amenaza la sostenibilidad del cultivo.
La estrategia regional implica la aplicación de una serie de medidas y acciones que se integran y coordinan en los planos local, nacional, subregional y regional, con los siguientes objetivos:
- Reducir las fuentes y la carga del inóculo, de manera efectiva y rápida.
- Reducir la población de psílidos infecciosos en áreas geográficas que ya están infectadas.
- Reducir el riesgo de infestaciones por poblaciones de psílidos externos que migran de una zona geográfica a otra no infestada.
Manejo Integrado de Plagas MIP
El manejo integrado del implica reducir el daño que esta enfermedad causa a los cítricos. En Taiwán -China- mediante el manejo sostenible del HLB ha logrado mantener altos rendimientos y precios competitivos para los cítricos y ha contribuido en la transferencia tecnológica para el control de la enfermedad en Centroamérica.
El manejo integrado utiliza una combinación de métodos biológicos, culturales y químicos de una forma compatible para obtener un control satisfactorio, que tenga consecuencias económicas favorables con el mínimo impacto ambiental posible.
Fuentes:
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IICA – Repositorio Evaluación del impacto económico de la enfermedad de los cítricos Huanglongbing (HLB) en la cadena citrícola mexicana Diznarda Salcedo, Gustavo Mora, Ignacio Covarrubias Carlos Cíntora, Raúl Hinojosa, Fernando DePaolis, Saturnino Mora1
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AFINOA Asociación Fitosanitaria del Noroeste Argentino Proyecto para el control sustentable del hlb en Latinoamérica Fuente: Portal Frutícola.
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INTA Informa Bella Vista Corrientes Argentina - Liberación masiva de avispas benéficas para frenar el HLB Control biológico – 2020 BCR News – AFINOA
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SENASA Argentina Características del insecto vector del HLB | Micrositio Argentina.gob.ar
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FAO Gestión regional de Huanglongbing (HLB) en América Latina y el Caribe | Oficina Regional de la FAO para América Latina y el Caribe | Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación
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Crónica Uno El “dragón amarillo” sigue haciendo estragos y en dos años afectó a 35.000 hectáreas de naranjas y limones Alberto Torres 2021
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Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina Delegación Coyoacán C.P. 04010 México, D.F. folleto para productores No. 22
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CENEB-CIRNO-INIFAPCENEP CIRNO INIFAP Tecnología para el manejo integrado del Psílido Diaphorina citri kuwayama (hemíptera: psyllidae) en cítricos en Sonora.C. Juan José Pacheco Covarrubias Investigador de la Red de Entomología. https://www.gob.mx/inifap
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Comité de Sanidad Vegetal (COSAVE) Ficha Técnica de Diaphorina citri. Kuwayama
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A invisibilidade gerada pela citricultura. Diciembre 18 del 2012. Sociedade Editorial Brasil de Fato, Brasil On-line.
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Entrevista del Instituto Colombiano Agropecuario ICA, Corpoica y la Universidad de los Llanos con el entomólogo Michael E. Rogers, Profesor asociado de la Universidad de la Florida e Investigador del Citrus Research and Education Center. En: https://www.ica.gov.co.
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Salifu, A., K. Grogan., t. Spreen y F. Roka. 2012. Economic Analysis of Strategies to Combat HLB in Florida Citrus. University of Florida.
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SAGARPA. Secretaria de Agricultura, Ganadería, Desarrollo rural, Pesca y Alimentación. En: https://www.sagarpa.gob.mx. 2012
-
Periodico El Tiempo. Peru
